Začetek podeljevanja nagrad sega v leto 1946. Z zakonom, sprejetim leta 1955, so bile poimenovane po Francetu Prešernu. Na začetku niso bile namenjene zgolj dosežkom na področju umetnosti, temveč so jih podeljevali tudi akademikom in znanstvenikom, raziskovalcem ter inovatorjem. Od leta 1961 so Prešernove nagrade namenjene samo še umetniškemu delovanju, razdeljene pa so na Prešernove nagrade in nagrade Prešernovega sklada. Število nagrad se je spreminjalo vse do sprejetja zakona konec leta 1981. Tedaj je bilo število nagrad omejeno na največ tri Prešernove nagrade in največ deset nagrad Prešernovega sklada. Zakonska sprememba iz leta 1991 je število nagrad še bolj zmanjšala, in sicer na največ dve Prešernovi nagradi oziroma največ šest nagrad Prešernovega sklada. Zakon določa, da Prešernove nagrade in nagrade Prešernovega sklada podeljuje upravni odbor na osrednji proslavi v čast slovenskega kulturnega praznika. Prešernovo nagrado posameznik praviloma lahko prejme le enkrat.

Ustanovitev nagrad in njihov namen izhajata iz zavesti, da smo se kot narod oblikovali predvsem s kulturno in znanstveno ustvarjalnostjo. S podeljevanjem nagrad vrednotimo vrhunsko ustvarjalnost, postavljamo merila zanjo in jo spodbujamo. Prešernovo ime pa je tisto, ki bolj kot katero koli drugo v sebi nosi univerzalen pomen nepresegljivega umetništva in obenem pokončne narodne zavesti ter tako povezuje najrazličnejše ustvarjalne zvrsti in različna izrazna sredstva. Prešernove nagrade skozi čas ohranjajo svojo verodostojnost, kar nas zavezuje k veliki odgovornosti pri vrednotenju umetniške ustvarjalnosti tudi v prihodnje.